Vous êtes un dragonologue amateur dans le monde de Wyrmspan, un monde où les dragons de toutes formes, tailles et couleurs parcourent le ciel. Excavez un labyrinthe caché que vous avez récemment découvert sous votre terrain, et attirez ces merveilleuses créatures pour les rassembler dans vos cavernes. 
 
Pendant une partie de Wyrmspan, vous allez construire un véritable sanctuaire pour les dragons. Votre sanctuaire commence avec 3 espaces excavés : le plus à gauche de votre Caverne cramoisie, de votre Grotte dorée et de votre Abysse améthyste. Durant la partie, vous pourrez creuser de nouveaux espaces dans votre sanctuaire pour y accueillir des dragons, utiliser des combinaisons de capacités puissantes, et attirer les faveurs de la Guilde Draconique.
 
Wyrmspan s'inspire des mécanismes de Wingspan, bien que ses 16+ éléments uniques en fassent un jeu autonome (non compatible avec Wingspan).

Wyrmspan propose également un mode solo "Automa" robuste, comprenant un livret de règles distinct et 17 cartes, ainsi que des indicateurs de score sur les tuiles objectif.